Премьера 4 сезона состоялась 27 сентября 2009 года. Джон Литгоу подтвердил своё участие в этом сезоне сериала. Литгоу сыграл Артура Митчела, невзрачного, мягкохарактерного жителя пригорода, который ведёт двойную жизнь и является одним из самых продуктивных и смертельных серийных убийц в Америке. Получив прозвище «Троица» за склонность убивать людей по трое, он переезжает в Майами после того, как его начинает выслеживать специальный агент ФБР Фрэнк Лэнди (Кит Кэррадайн). Декстера приглашают поучаствовать в поимке нового серийного убийцы, и тот приходит в восхищение от уникальных методов «Троицы» и его способности избегать наказания на протяжении трёх десятилетий. В течение четвёртого сезона Декстер уделяет слишком мало времени своей семье, так как, представившись Кайлом Батлером, часто встречается с Артуром. Наблюдая его поведение, Декстер понимает то давление, под которым живёт семья «Троицы», обостряющееся до драки за праздничным обедом у Митчелов. Защищая сына Артура, «Кайл» открыто грозит отцу семейства расправой. С этого момента Артур пытается выследить Декстера, который, в свою очередь, делает вид, что он вымогатель и требует от Артура большую сумму, обвиняя его в педофилии и пытаясь тем самым остаться инкогнито и защитить свою семью.
Внебрачная дочь Артура Кристин, журналистка одной из местных газет, знает о «темном попутчике» своего отца. Она пытается помешать расследованию Лэнди и в конечном итоге убивает его, а также серьезно ранит Дебру. В дальнейшем Дебра вычисляет, что Кристин виновна в гибели агента, и та, не видя другого выхода из создавшейся ситуации, оканчивает жизнь самоубийством.
Дебра Морган проводит расследование о личной жизни своего отца, в результате которого узнает о настоящей матери Декстера и её втором сыне по имени Брайан Мозер. Дебра «раскрывает» Декстеру правду о том, что его брат и «Ледяной убийца» из первого сезона — одно и то же лицо.
ЛаГуэрта и Батиста начинают роман, который почти стоит им работы. По требованию капитана полиции, «решить этот вопрос», пара решает сперва окончить отношения, однако понимает, что скрывать столь интенсивные чувства невозможно, и расписывается.
После того, как Декстер убил «Троицу», он возвращается домой и находит своего плачущего сына Гаррисона, сидящего на полу в залитой кровью ванной комнате, а Риту — убитой в наполненной кровью ванне.